La porta risale al periodo della costruzione delle mura, edificate tra il 270 e il 273 dall'imperatore Aureliano. Sebbene gli studiosi non siano d'accordo sull'epoca di trasformazione della porta da semplice apertura di terz'ordine ad accesso monumentale, concordano invece sul fatto che molto presto ci si rese conto che l'intera area compresa tra la Porta Metronia e la Prenestina-Labicana (oggi Porta Maggiore) non era sufficientemente sicura. Vennero pertanto erette le torri cilindriche ai lati del fornice, alte circa 20 metri, ancora perfettamente conservate, e si provvide al rivestimento in travertino tuttora visibile sul lato esterno e all'apertura delle finestre per le baliste.

In effetti, il restauro curato dallo stesso Aureliano poco dopo l'edificazione del muro, o da Massenzio circa un secolo dopo o ancora all'epoca dell'imperatore Onorio nel 401-402, promosse una porta che era poco più di una posterula al rango di porta vera e propria, come è successo anche per la Pinciana e per la Metronia.

L'Asinaria è la sola, tra le porte antiche di Roma, ad avere contemporaneamente torri cilindriche affiancate a torri quadrangolari e questo conferma che, come le altre due, era in origine un'apertura di scarsa importanza, posta al centro di due delle torri a base quadrata che componevano la normale architettura del muro (vedi "Mura Aureliane"). Una struttura così poderosa ne faceva, di fatto, una fortezza.

Legata a diversi importanti avvenimenti storici, è famosa per essere stata utilizzata dai Goti di Totila (che la trovarono aperta, come anche la Porta San Paolo) per l'ingresso ed il saccheggio della città del 17 dicembre 546 con relativa distruzione, secondo i cronisti dell'epoca, di un terzo della cinta muraria, frettolosamente ricostruita. Ma già qualche anno prima, nel 537, l'invito ai Goti (rivelatosi poi falso) ad entrare in Roma da quella porta costò a papa Silverio la deposizione dal soglio pontificio per tradimento. Nel 1084 passarono da qui anche l'Imperatore Enrico IV e l'antipapa Guiberto di Ravenna per scacciare l'allora papa "legittimo" Gregorio VII, il cui liberatore, Roberto il Guiscardo, mise a ferro e fuoco tutta l'area lateranense, arrecando gravi danni alla porta e alle mura circostanti. Anche il re Ladislao di Napoli entrò da qui nel 1404, e quattro anni dopo ne ordinò, per la prima volta, la chiusura per motivi difensivi. Ma fu riaperta dopo solo un mese.

Venne definitivamente chiusa nel 1574, contemporaneamente all'apertura della vicina Porta San Giovanni, resa necessaria nell'ambito della ristrutturazione dell'intera area del Laterano per agevolare il traffico da e per il sud d'Italia. A quell'epoca, del resto, la porta Asinaria era divenuta ormai quasi inagibile per il progressivo innalzamento del livello stradale circostante (circa 9 metri) e anche per questo era ormai del tutto inadeguata a sostenere il volume di traffico, sebbene apparisse molto più imponente dell'altra.

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