Alla fine del XVI secolo, i Borghese, una ricca famiglia di Siena, acquisì un terreno a nord di Roma, fuori Porta Pinciana, per creare gradualmente un immenso parco. Nello stesso periodo, la famiglia Borghese estese la sua influenza nell'aristocrazia romana, soprattutto quando Camillo Borghese fu eletto Papa nel 1605 sotto il nome di Paolo V. La famiglia intraprese così importanti opere di costruzione: una villa nel suo parco del Pincio.

Il progetto iniziò nel 1607 e fu affidato all'architetto Flaminio Ponzio, che aveva già lavorato per i Borghese nel loro palazzo urbano sulla sponda sinistra del fiume Tevere. L'architetto Giovanni Vasanzio fu incaricato di completare i lavori dopo la morte di Ponzio, avvenuta nel 1613, mentre i lavori dei giardini, opera di Carlo Rainaldi, continuarono fino al 1620. Già nel marzo 1613, opere della importante collezione raccolta dal Cardinale Scipione Borghese, nipote di papa Paolo V, vennero trasferite dal palazzo Dal Borgo, dove vissero i fratelli del papa, alla villa del Pincio.

La villa, la cui architettura è ispirata alla Villa Medici e a Villa Farnesina, con un portico che si apre sui giardini, viene poi decorata nello stile caratteristico del XVI secolo. L'intera facciata viene impreziosita da 144 bassorilievi e 70 busti. L'edificio presenta numerose finestre, per dare la luce necessaria alla buona visione delle opere e anche la distribuzione delle stanze viene organizzata in base alla stessa logica. Lodovico Cigoli dipinge alcuni affreschi della Villa in particolare la Storia di Psiche.

Dal 1770, Marcantonio IV Borghese incaricò Antonio Asprucci di rinnovare completamente l'interno della villa. Quest'ultimo invitò molti scultori, pittori e produttori di marmo ad occuparsi delle decorazioni sempre visibili. Vengono eseguiti affreschi, stucchi e decorazioni in marmo policromo. La maggior parte dei dipinti rappresenta la storia della famiglia: dal mistico eroe romano Marcus Furius Camillus ai Borghese dell'epoca.

Lo Stato italiano ha acquistato la villa e tutte le sue collezioni nel 1902 per trasformarla in un museo.

La galleria viene riaperta nel giugno 1997.

Fu costituita nel 1902 a seguito dell'acquisizione da parte dello Stato italiano delle raccolte facenti parte del Fidecommisso Borghese. Primo direttore della galleria Borghese fu Giovanni Piancastelli (1845-1926) a cui succedette nel 1906 Giulio Cantalamessa, già direttore delle gallerie dell'Accademia di Venezia.

Chiusa nel 1983, la galleria subisce un restauro completo durato quattordici anni, ripristinando all'esterno dell'edificio il suo aspetto originale con i suoi intonaci, le sue statue, e soprattutto la sua scalinata con due rampe.

Nel 2013 è stato il nono sito statale italiano più visitato, con 498.477 visitatori.

Nel 2015, il ministro dei beni e delle attività culturali e del turismo, Dario Franceschini, ha nominato Anna Coliva direttrice della galleria Borghese.

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